Нельзя точно сказать, когда был основан данный собор, потому как сведений о нём сохранилось не много. Впервые храм документально упоминается в 1308 г. и изначально был как для мужчин, так и для женщин. В 1330-е годы в стенах храма прошли постриг в монахи родители Сергия Радонежского, Кирилл и Мария. Здесь же они и умерли через небольшой промежуток времени и были похоронены в стенах монастыря. В дальнейшем места захоронения данных людей и обрели статус основной местной святыни.
В течение достаточно долгого промежутка времени храм переживал времена бедности. 17 старцам и старицам, которые проживали в монастыре в 1506 году, даровали ругу великого князя — каждогоднее продуктовое содержание. На временном промежутке между 1506 и 1544 годами монастырь становится только женским, и в 1544 Иван Грозный отдает его в правление Троицкому монастырю, что не особо сказалось не делах Покровской обители. Тем не менее, на протяжении 1580 года к деревянной покровской церкви добавили деревянную Никольскую. В 1644—1648 годах Покровский храм перестраивают камнем, что сделало его первой каменной постройкой на территории храма.
В 16-18 столетиях на территории храма проживало примерно сорок монахинь. В 1764 Покровский монастырь отписали от Троице-Сергиевой лавры, и он стал независимым. На тот промежуток времени в нём располагалось кроме сорок одной монахини свыше семидесяти белиц. Во второй половине 18 столетия суммарная численность людей, которые проживали на территории монастыря, насчитывала более 280 человек, а несколько позже — 400. В первой половине 19 века храм достиг своего наибольшего расцвета при игумении Евпраксии, после чего начались масштабные строительные работы.
Всё, что изготовлялось на территории монастыря, сбывалось на рынке, который был размещён непосредственно на территории обители. Тут же занимались торговлей жители прилегающих к обители поселков и деревень. На временном отрезке с 1840 по 1871 годы совершался постепенный переход к общежитию. Начиная с 1851 года, торговлю вынесли за пределы стен храма. К 1913 году на территории монастыря была открыта школа, способная содержать 60-70 человек обеих полов, иконописная мастерская, которую открыли во второй половине 19 века, лечебница на десять мест и богадельня.
Закрытие монастыря состоялось в 1922 году, и более шестидесяти лет монастырь пустовал, пока монашеская жизнь не вернулась в него в 1989 году, когда состоялся первый молебен, и начались работы по реконструкции храма. На сегодняшний день на территории монастыря функционирует воскресная школа и курсы богословов, а в 2000 году состоялось открытие специального девичьего приюта-пансионата
Главной святыней монастыря являются: Чудотворные мощи преподобных Кирилла и Марии Радонежских и Хотьковских чудотворцев– родителей великого угодника Божия преподобного Сергия Радонежского. Им молятся об устроении семейного благочестия, помощи в воспитании и нравственно-религиозном возрастании детей.